Salmonella en aves silvestres: ¿un riesgo para el porcino?

Las aves silvestres son hospedadores naturales de Salmonella spp. por lo que se consideran posibles fuentes de salmonelosis en personas y otros animales. Pueden infectarse con este patógeno a partir de ambientes contaminados y transmitirlo a las personas (Figura 1)

Figura 1. Posibles vías de transmisión de Salmonella spp. de las aves silvestres al hombre.

Hay evidencias del rol jugado por las aves silvestres en la contaminación de piensos y en brotes de salmonelosis en el ganado, pero pocos estudios han estudiado la relación entre la salmonelosis aviar y porcina. El papel que estas aves puedan tener en la infección del ganado porcino diferirá de una región u otra, dependiendo de la situación epidemiológica existente.

Imagen 1. Posible fuentes de contaminación del pienso por Salmonella spp. a través de aves silvestres.

¿Qué papel podrían estar jugando las aves silvestres en la salmonelosis porcina en un país de alta prevalencia como España?

Salmonelosis subclínica en aves silvestres

La prevalencia de la salmonelosis en las aves silvestres es generalmente baja pero ciertos factores influirían sobre ella (Tabla 1).

Tabla 1. Factores potencialmente asociados con la prevalencia de Salmonella spp. en aves silvestres.

Factor	Mayor riesgo	Menor riesgo
Estación del año	Invierno	Resto del año
Tipo de alimentación	Aves rapaces Insectívoras	Aves no predadoras Granívoras
Hábitos alimentarios	En suelo	En comederos colgantes
Hábitos migratorios	Cortas distancias	Largas distancias
Entornos	Urbanos Ganaderos	Naturales

Recientemente hemos estudiado la importancia que el factor “entorno ganadero” podría tener en la distribución de la salmonelosis en las aves silvestres. Para ello a lo largo de 2 años se analizaron muestras fecales de 1.502 aves de más de 50 especies diferentes (mayoritariamente paseriformes -gorriones, estorninos, golondrinas, currucas, lavanderas, etc.-, y columbiformes -palomas-) capturadas en las inmediaciones de explotaciones porcinas y en entornos naturales alejados de las mismas (Tabla 2).

Tabla 2. Prevalencia de Salmonella spp. en muestras fecales de aves silvestres.

Origen aves	Nº de muestras analizadas (nº aves)	Nº muestras +	Prevalencia (%)
Entorno natural	431 (581)	2	0,46
Inmediaciones explotación porcina	379 (921)	13	3,46
TOTAL	810 (1.502)	15	1,85

Se aisló Salmonella spp. en el 1,85% (15) de las muestras analizadas. A priori se podría decir que el riesgo de salmonelosis asociado con las aves silvestres sería bastante limitado. Sin embargo, cuando se tiene en cuenta el origen de las aves analizadas, la proporción de muestras positivas a Salmonella spp. fue significativamente mayor cuando éstas procedían de aves capturadas en las cercanías de explotaciones porcinas.

Tras ajustar por los factores indicados en la Tabla 1 y el número de aves que componían cada muestra fecal, la probabilidad de encontrar una muestra contaminada con Salmonella spp. fue 16,5 veces superior (Intervalo de confianza del 95%= 5,2-52,6) si procedía de aves capturadas en las cercanías de las explotaciones porcinas, comparado con las procedentes de aves capturadas en zonas alejadas de las mismas. Atendiendo al intervalo de confianza, esta probabilidad podría llegar incluso a ser hasta más de 50 veces superior.

Relación entre las cepas aisladas en aves silvestres y en ganado porcino

En 9 (21,4%) de las 42 explotaciones porcinas en las que se capturaron aves se aisló Salmonella spp. de las muestras de éstas. Algo más de la mitad de esas explotaciones habían resultado también positivas a Salmonella spp. en muestras de heces de porcino.

En el 44% de las explotaciones en las que se aisló Salmonella spp. tanto de muestras fecales porcinas como de aves silvestres se observó una clara relación filogenética entre las cepas procedentes de porcino y las de las aves, confirmando la transmisión de Salmonella spp. entre aves y ganado. El serotipo de Salmonella más frecuente en aves fue Typhimurium, al igual que ocurrió en porcino.

En alguna de las explotaciones se identificaron diversas especies de aves infectadas (gorriones, estorninos y golondrinas) por Salmonella spp., siendo el patrón genético de las diferentes cepas aisladas exactamente el mismo y coincidiendo a su vez con el observado en cerdos. Esta relación ocurrió principalmente en explotaciones donde se observó una gran densidad de aves o éstas entraban con facilidad a las naves (imágenes 2, 3 y 4).

Imagen 2. Presencia de una gran densidad de aves en una explotación porcina.

Imagen 3. Izq. Muros con abundancia de heces de pájaros, evidencia clara de la entrada constante de aves en la nave. Der. Detalle de suelo de cebadero contaminado con heces de aves silvestres tras su limpieza y desinfección.

Imagen 4. Mallas pajareras deterioradas, un fallo muy común de las medidas de bioseguridad en las explotaciones.

Las aves ¿víctimas o responsables de la infección en las explotaciones porcinas?

Para tratar de responder a esta cuestión se analizaron los perfiles de resistencia a los antimicrobianos (RA) de todas las cepas de Salmonella spp. aisladas. Era de esperar que si las cepas provenían originalmente de las aves silvestres, éstas no presentaran patrones de resistencia o al menos no coincidieran con los observados en el porcino, donde se estima que el 80% de las cepas aisladas presentan RA.

La gran mayoría (94,4%) de las cepas de Salmonella spp. aisladas a partir de heces de porcino presentaron algún tipo RA (Tabla 2). Por el contrario, las cepas procedentes de aves silvestres fueron mayoritariamente sensibles a los antibióticos (74%), y cuando presentaron RA, el patrón generalmente coincidía con el observado en las cepas de Salmonella aisladas a partir de muestras de cerdos de la explotación correspondiente.

Tabla 2. Prevalencia de resistencia a los antimicrobianos en aislados de Salmonella spp. procedentes de aves y cerdos.

	Muestras +	Resistentes (%)	Multirresistencia* (%)
Porcino	54	51 (94,4)	50 (92,6)
Aves	27	7 (26)	6 (22,2)

*A más de dos antibióticos

Sólo en dos granjas todas las cepas de Salmonella spp. aisladas de cerdos resultaron sensibles a todos los antibióticos analizados. En estas dos explotaciones, los aislados de obtenidos de las aves también resultaron sensibles a todos los antibióticos testados.

Conclusiones

1. Las granjas porcinas actuarían como facilitadoras de la transmisión de la salmonelosis entre las aves silvestres, independientemente del origen primario de la infección (aves o porcino).
2. El grado de congregación de las aves en las explotaciones podría tener mucho que ver en la transmisión de la infección ya que la relación genética observada entre aislados de diferentes especies de aves se observó sólo en explotaciones donde las aves eran muy abundantes.
3. La observación de la misma cepa de Salmonella en cerdos y en aves silvestres capturadas en esas explotaciones pone en evidencia la necesidad de incrementar las medidas de bioseguridad en las explotaciones que impidan el contacto directo entre aves y cerdos.
4. El papel que pueden llegar a alcanzar las aves silvestres en la difusión de esta infección no puede ser menospreciado.